La construcción original fue una iglesia rural fortificada, erigida en mampostería rejuntada con mortero de cal, de planta basilical irregular y cabecera cuadrangular desplazada hacia la izquierda, una característica que define a las conocidas como Iglesias de cabecera “torcida”. Estaba dividida en tres naves, la central de mayor anchura, por arquerías sobre pilares y columnas, careciendo de crucero, cuyos capiteles presentan una decoración tardorománica. 

En el exterior, en su lado norte, se localizaron durante las excavaciones arqueológicas parte de un foso excavado en la base geológica en forma de “U”, con una profundidad aproximada de 2 m, y un muro de mampostería unida en seco que apoya directamente sobre el foso, posiblemente un antemural que delimitaba una estrecha liza.

Las excavaciones revelaron también la existencia de numerosas inhumaciones tanto en el interior como en el exterior del templo, la mayoría en la cabecera y en su entorno. Los cuerpos descansaban en fosas trapezoidales o antropomórficas excavadas en la roca, algunas con la cabecera marcada, y cubiertas por túmulos de tierra o, en algunos casos, con losas de piedra. Destacaba un enterramiento cubierto por parte de un gran recipiente cerámico.

Este primer edificio fue destruido e incendiado por los ejércitos nazaríes de Muhammad V, aliados del rey Pedro I, en torno a 1368, durante los conflictos que enfrentaron al rey castellano y su hermanastro Enrique II de Trastámara.

Tras su destrucción se levanta una nueva iglesia que mantiene su trazado, aunque incorpore modificaciones. Se erigen dos torres, la de San Miguel, a los pies de la iglesia y la de Santa María, que englobará la cabecera, ahora con forma semicircular en el interior.

A esta nueva fortificación corresponde el recinto amurallado externo que se conserva hoy, con trazado pentagonal irregular y cinco torres esquineras macizas, construido en mampostería. Estuvo defendido por un antemuro o una barbacana y un foso. En el patio de armas se reconstruyó la nueva iglesia fortificada a modo de alcázar: dos grandes torres unidas por dos lienzos de murallas que forman un amplio adarve con aspilleras, soportado por arcos de medio punto sobre contrafuertes.

Este edificio se dividía funcionalmente en dos ambientes: el inferior de uso religioso y el superior de uso militar. El espacio de culto se dividía en tres naves, siendo la central de mayor anchura. Sobre el área de culto se conformó una amplia terraza, que ejercería la función de patio de armas y daba acceso a los elementos defensivos de las murallas y torre de Santa María. En este momento los enterramientos se concentrarán en la zona exterior, relegándose de la cabecera e inmediaciones, con la excepción de dos sepulturas que se emplazan en el interior junto al gran arco que da acceso a la zona absidal, el espacio más sagrado de esta nueva iglesia.

Entre finales del siglo XV y la primera mitad del XVI se produce la adaptación de esta iglesia fortificada a castillo-palacio. Las obras consistieron en la edificación de dos grandes cuerpos y un pequeño patio porticado con tres arcos carpaneles con capiteles renacentistas, que serviría como eje articulador de la residencia nobiliaria, en torno al cual se distribuyen diversas dependencias. 

La zona absidal de la iglesia, fue transformada en oratorio por el Comendador de Lopera D. Juan Pacheco en 1535, cubierto por una bóveda de cañón esquifada y decoración con yeserías renacentistas e inscripciones pintadas, al que también se accedía desde el patio exterior por una nueva puerta practicada en la fachada norte, dotada de pórtico sobre columnas.

En el exterior del edificio, las excavaciones arqueológicas sacaron a la luz un espacio ajardinado, con un amplio patio, con una fuente que se abastecía con el agua extraída por una noria y una zona de huerto, que confirman su utilización como vivienda residencial. 

En el siglo XX el castillo funcionó como residencia y bodega, fase de la que se conservan numerosos trujales enterrados al oeste de la torre de San Miguel, lo que provocó la destrucción de los niveles arqueológicos. 

En el entorno de Lopera se han hallado yacimientos de la Edad del Bronce y del Hierro; asentamientos del Bajo Imperio Romano con una ocupación continuada hasta época visigoda; así como asentamientos rurales de época Emiral, que utilizaron como lugar de refugio común al Cerro de San Cristóbal, entre ellos la propia alquería de Lopera, que podríamos identificar con la población de Bayyara que citan las fuentes islámicas. Las investigaciones arqueológicas ejecutadas hasta la fecha en su casco histórico constatan la existencia de esta alquería que explotaba los recursos agrícolas de la zona en los siglos XII y XIII. 

Tras la conquista, Lopera fue entregada, en 1240–1241, a la Orden Militar de Calatrava, creando la Encomienda de Lopera, la cual reforzaría sus primitivas defensas entre los siglos XIV y XV. La Orden logró conformar un extenso señorío en el extremo suroeste de la actual provincia de Jaén, que comprendía amplias zonas de la Campiña y buena parte del piedemonte de las Sierras Sur, fronterizo con el Reino de Granada, lo que le llevó a promover una amplia labor de fortificación en sus posesiones. 

Esta red de fortificaciones jugó un importante papel fronterizo en la expansión territorial emprendida por los ejércitos castellanos durante los siglos XIII y XIV, recuperando protagonismo en la segunda mitad del siglo XV, en el marco de las luchas nobiliarias durante el reinado de Enrique IV.  En el enfrentamiento entre los partidarios del monarca castellano contra los seguidores de una coalición nobiliaria encabezada por D. Pedro Pacheco, Marqués de Villena y D. Pedro Girón, Maestre de Calatrava, participando activamente en la contienda los miembros de la Orden. Durante el conflicto la fortaleza de Lopera fue atacada y saqueada en 1466 por los aliados del Condestable de Castilla, capitaneados por el Alcalde de Andújar, Pedro de Escavias. Fue declarada villa independiente por Felipe II, en 1595.

En el siglo XIX, con la desamortización, los bienes de la iglesia fueron adquiridos en su mayor parte por burgueses, pasando la propiedad del castillo a manos de Alonso de Valenzuela, diputado y alcalde de Lopera, en 1856.

Durante la Guerra Civil española, Lopera se convirtió de nuevo en escenario destacado de un enfrentamiento bélico, ya que la línea divisoria entre ambos bandos nacional y republicano, conocido popularmente como frente de Andújar se situó en los alrededores de la localidad. De esta contienda han quedado numerosos vestigios en el entorno de Lopera: nidos de ametralladoras, trincheras republicanas, un fortín antitanques, sótanos y cuevas utilizados como refugios antiaéreos en la misma localidad. El episodio más destacado fue la Batalla de Lopera, librada entre los días 27 y 29 de diciembre de 1936, por la que los ejércitos sublevados conquistaron Lopera.

Finalmente, en el siglo XX la fortaleza calatrava fue utilizada como bodega de vinos, un nuevo uso que transformó profundamente la estructura original del conjunto defensivo, acondicionado como residencia temporal y bodega e introduciendo cambios irreversibles en el castillo.